Экспозиция музея состоит из разделов древнерусского и культового искусства XIII-XVIII вв., русского искусства XVIII - начала XX вв., западноевропейского искусства XV - середины XIX вв. и мемориальные залов. Концепция экспозиции определялась несколькими тезисами: представление шедевров коллекции, соотнесение их с изменившимися интерьерами здания, комплексный показ живописи, скульптуры и декоративно-прикладного искусства, а также впервые экспонирование древнерусского и графики в специально выделенных залах. Три мемориальных зала впервые созданы в музее. Они объединили экспонаты, рассказывающие о жизни и творчестве А.П. Боголюбова, русских и зарубежных художников, входивших в его окружение, поддерживавших идею создания музея и способствовавших ее воплощению. Особенностью экспозиции центрального зала этого раздела является «шпалерная» повеска, дающая возможность окунуться в атмосферу музея конца XIX – начала XX века.